Проходит по территории Юнгородка. До 1958 года – 4-й переулок Южного поселка Безымянки. Был переименован в честь 1-й Симбирской дивизии РККА. В сентябре 1918 года за освобождение Симбирска от войск КОМУЧа и Чехословацкого корпуса дивизии было присвоено наименование «Железная». Принимала она участие и в освобождении Самары в начале октября того же года.
С 1940-х годов в районе нынешней улицы Железной дивизии расположился юнгородок завода им. Ворошилова (позднее – КуАЗ, “Авиакор”), застроенный одноэтажными бараками. В 1962 году по улице Железной Дивизии была проложена трамвайная линия, которую сейчас использует маршрут №10.
В 1975 году Куйбышевский авиационный завод начал строительство микрорайона “Авиа”, половина домов которого получила адреса по улице Железной дивизии. Микрорайон самолетостроителей был возведен к 1985 году. Помимо жилых домов адрес по улице Железной дивизии получил детсад №177 «Самолётик».
Что касается четной стороны улицы, то она в 1980-х годах была отдана в распоряжение куйбышевского метрополитена. Здесь находятся Кировское электродепо (Железной дивизии, 4) и платформа станции метро «Юнгородок».
