До 1984 года – 6-й проезд. Была переименована в честь уроженца Самары, работника завода им. Масленникова, участника Великой Отечественной войны, контрразведчика Ивана Гурьяновича Булкина, погибшего в январе 1943 года при освобождении Ставрополя. С 1964 года его имя носила бывшая улица Озерная, исчезнувшая с карты города в 1982 году при строительстве Мичуринских микрорайонов.
Застройка улицы Ивана Булкина стартовала в конце 1940-х годов с участка между улицами Мориса Тореза и Гагарина. Здесь и по сей день сохранились частные дома.
В 1950-х годах улица Ивана Булкина на разных своих отрезках пополнилась кварталами двухэтажек. Наиболее крупные из них были построены между улицей Артемовской и Сокольским переулком. В районе Лучистого и Академического переулков застройку вел трест «Востокнефтестрой». Двухэтажные дома на отрезке между улицей Блюхера и проспектом Карла Маркса возводились силами рабочих 4 ГПЗ.
В первой половине 1960-х годов велось активное строительство хрущевок между улицами Антонова-Овсеенко и проспектом Карла Маркса. К концу 1970-х был зачищен частный сектор, на месте которого появились дома №№ 66- 78 по улице Ивана Булкина. Из-за этого с карты Самары исчезли три переулка — Камышинский, Бурильщиков и Зольный.
В конце 1970-х годов улица Ивана Булкина укоротилась: при строительстве Центрального автовокзала был снесен ее отрезок между проспектом Карла Маркса и Московским шоссе.